Основанный в 1758 году И. И. Шуваловым музей хранит уникальную коллекцию произведений западноевропейского и русского искусства. Начиная со второй половины XVIII века, она служила для обучения студентов Академии художеств, многие из которых стали впоследствии яркими представителями русского искусства XVIII–XX веков.

В Академии художеств собирали произведения живописи и графики западноевропейских мастеров, а также слепки с известных образцов античной и западноевропейской скульптуры, служившие моделями для рисования в классах «гипсовых голов» и «гипсовых фигур».

Здание Академии художеств, построенное по проекту двух педагогов архитектурного класса Академии художеств — А. Ф. Кокоринова и Ж.- Б. М. Валлен Деламота в 1764–1789 годах представляет собою выдающийся памятник архитектуры раннего классицизма в России. Русские живописцы и скульпторы XVIII—XIX веков, украшая парадные интерьеры, где располагается в настоящее время музей Академии художеств, воплотили идею значимости изобразительного искусства в жизни просвещенного общества и в судьбах России, стремились передать молодым поколениям мастеров «трех знатнейших художеств» мысль о высоком назначении их призвания. Домовая церковь Академии, Рафаэлевский и Тициановский залы были отделаны в 1830-е годы по проекту автора храма Христа Спасителя в Москве К. А. Тона, ректора Академии художеств в 1840–1850-е годы.

Постоянные экспозиции Научно-исследовательского музея развернуты в трех этажах «циркуля» — внутреннего концентрического корпуса здания Академии. Галереи, «обегающие» внутренний круглый двор здания (диаметр 55 метров) представляют собою уникальное экспозиционное пространство.

Первый этаж занят отделом слепков, представляющим шедевры античной скульптуры, а также модели архитектурных памятников античности, выполненные в XVIII веке из пробки в мастерской римского архитектора А. Кики. Коллекция не имеет себе равных по полноте и художественной ценности: многие из собранных здесь слепков отформованы непосредственно с оригиналов в XVIII веке.

Постоянная экспозиция второго этажа, названная «Академический музеум», представляет произведения живописи из исторического собрания музея, работы тех знаменитых художников, чьи полотна служили образцами для изучения и копирования многим поколениям воспитанников Академии. Именно таков был принцип устройства постоянной экспозиции Музея Императорской Академии художеств до 1917 года: на втором этаже в залах «по циркулю», где была развернута Картинная галерея и выставлялась скульптура, помимо лучших «программ» отечественных живописцев (картин на заданные сюжеты, за которые авторы получили золотые медали, звания художника, академика и профессора) показывали и произведения иностранных мастеров.

Размещенная в третьем этаже экспозиция «Архитектура Петербурга XVIII—XIX веков в моделях, рисунках и чертежах», знакомит с работами выдающихся зодчих прошлого. Исключительный интерес представляют уникальные проектные модели известных архитектурных памятников Петербурга: Смольного монастыря, Исаакиевского собора, Михайловского замка, Биржи и др. (Подробнее о постоянных эскпозициях музея можно узнать на сайте в разделе «Экспозиции и выставки»).

В парадных залах регулярно проводятся выставки произведений отечественных и зарубежных мастеров изобразительного искусства; традиционными для музея Академии стали выставки Летней практики и Дипломных работ студентов Института живописи, скульптуры и архитектуры им. И. Е. Репина, а также Весенняя выставка, представляющая творчество его педагогов.

Вдоль невского фасада здания Академии художеств расположилась анфилада парадных залов — Рафаэлевского, Конференц, Тициановского и Екатерининского. Их парадное, «представительское» назначение в системе интерьеров Академии художеств определило особенности их архитектурного облика и декоративного убранства.

Первоначальный проект отделки этих помещений был разработан А. Ф. Кокориновым и Ж.- Б. М. Валлен Деламотом. Он воспроизведен в модели здания, представленной в экспозиции архитектурного отдела музея. На практике он не был реализован полностью.

В XIX веке залы дважды перестраивались. В  конце 1820-х годов работы по отделке помещений, оставшихся недостроенными, А. Н. Оленин, на тот момент президент Академии, поручил архитектору К. А.Тону, только что вернувшемуся из пенсионерской поездки за границу. Проект предусматривал отделку всех парадных залов Академии и частичной их перестройкой и изменением назначения. Двухсветные залы превращались в «античные галереи». В них разместилась обширная коллекция слепков с античной скульптуры. Перекрытия обеих галерей были решены в виде сложных по пластике рельефных композиций, состоящих из растительных орнаментов и стилизованных изображений атрибутов искусства. В середине XIX века здесь были размещены копии с произведений знаменитых художников эпохи Возрождения, что впоследствии дало повод назвать галереи Рафаэлевским и Тициановским залами. В проект перестройки К. А. Тоном была включена и достройка центрального купольного зала. В 1833 году его украсила роспись В. К. Шебуева. Все работы были завершены к 1837 году.

В 1860-х годах архитектор А. И. Резанов во второй раз перестроил центральный купольный зал, который с тех пор стал выполнять функции конференц-зала, предназначенного для проведения различных торжеств и заседаний. В нем же проходят сегодня защиты дипломных работ выпускников Института им. И. Е. Репина. Впрочем, эта перестройка, как и предыдущая, осуществленная К. А. Тоном, почти не исказила первоначальный замысел Кокоринова и Валлен Деламота. Основные пропорции зала сохранились, и лишь вместо круглых колонн вдоль стен появились плоские пилястры. А. И. Резанов добавил к ним еще ниши со скульптурами во втором ярусе и включил в композицию зала портреты знаменитых профессоров Академии. Последний вариант отделки в общих чертах сохранился до наших дней.