Постоянная экспозиция второго этажа, названная «Академический музеум», представляет картины из исторического собрания музея, работы тех знаменитых художников, чьи полотна служили образцами для изучения и копирования многим поколениям русских юношей. Именно таков был принцип устройства постоянной экспозиции Музея Императорской Академии художеств до 1917 года: на втором этаже в залах «по циркулю», где была развернута Картинная галерея и выставлялась скульптура, помимо лучших «программ» отечественных живописцев (картин на заданные сюжеты, за которые авторы получили золотые медали, звания художника, академика и профессора)  показывали и произведения иностранных мастеров.

Современная экспозиция второго этажа открывается произведениями, связанными с началом существования Академии трех знатнейших художеств. Самая ранняя из дошедших до нас программ портретного класса, названная «Художник архитектуры, занимающийся в черчении планов и фасадов» 1807 года поступила в музей, как предполагаемый портрет архитектора Ж. Б. М. Валлен Деламота. Французский зодчий, приглашенный из Франции И. И. Шуваловым, выполнил проект здания Академии художеств, а также украсил молодую столицу рядом других построек.

На картине В. И. Якоби «Инаугурация Академии художеств 7 июля 1765 года» перед нами уже другая эпоха. В 1763 году на российский трон взошла Екатерина II. Именно при этой императрице Академия художеств, до этого бывшая отделением при Московском университете, обрела свой Устав, штаты и привилегию. Произошло это 4 ноября 1764 года. В том же году началось строительство каменного здания Академии. Длилось оно с перерывами до 1788 года. Инаугурация проходила еще в деревянном здании. В 1763 году куратор Академии И. И. Шувалов был вынужден удалиться от двора за границу. Однако его идеи устройства Академии легли в основу регламента, составленного новым президентом И. И. Бецким. Была продолжена и практика приема в академическое сословие знатных и богатых персон, начатая еще при Шувалове. Согласно традиции, каждый почетный любитель или почетный член присылал свой портрет для Зала Совета. Так появилось изображение графа Петра Борисовича Шереметева, выполненное его крепостным художником И. П. Аргуновым. Генерал-аншеф, московский губернский предводитель дворянства граф Шереметев, следуя моде, введенной   в России Екатериной II, начал собирать художественную коллекцию и был избран почетным любителем в 1766 году. Среди изображений, происходящих из Зала Совета, наиболее интересны портреты князя Александра Николаевича Голицына кисти А. Г. Варнека, фаворита Екатерины II Платона Зубова работы И. Б. Лампи Старшего и портрет дипломата и директора Академии, избранного ее почетным членом барона П.Ф. Мальтица неизвестного художника XVIII века.

Первыми копиями, выполненными русскими художниками за границей, были «Правосудие» А. П. Лосенко с фрагмента росписи в Зале Константина в Ватиканском дворце и «Похищение Европы» Г.И. Угрюмова. Оба живописца совершенствовались в Италии, посещали занятия в академиях художеств, брали уроки у знаменитых преподавателей и прислали копии как отчет о достигнутых успехах. Знаменательно, что оригиналами для копирования они выбрали в первом случае произведение Рафаэля, во втором – Веронезе. Екатерина II оказывала Академии большое внимание, часто приезжала на экзамены и выставки в сопровождении свиты придворных. Именно этой государыне мы обязаны появлением прекрасного собрания произведений искусства в Эрмитаже. Многие картины, купленные за границей по ее распоряжению, позднее поступили в собрание Академии. Портрет австрийской императрицы Марии Терезии кисти Петера Иоганна Коблера, подаренный российской государыне Елизавете Петровне, союзнице в Семилетней войне, был передан в Академию по распоряжению Екатерины Великой. Внимание привлекает и другой парадный портрет — графа В.В. Фермора, участника Семилетней войны. Написанный А. П. Антроповым в 1765 году, он передает облик военного и государственного деятеля, с 1742 года возглавлявшего Канцелярию от строений. При нем по замыслу Ф.-Б. Растрелли возводился ансамбль Смольного монастыря, проектной моделью которого, вырезанной из дерева, можно полюбоваться в экспозиции отдела архитектура на 3-м этаже. Граф изображен в полном облачении кавалера ордена Андрея Первозванного.

Академией гордились, приводили почетных иностранных гостей. В 1774 году Санкт-Петербург посетил Дон Хуан де Браганца, герцог Лафоэнс, португальский наследный принц. Он был принят в число почетных любителей художеств. Впоследствии у себя на родине принц возглавил основанную им Академию наук и искусств. В 1780 с устройством Академии знакомился прусский принц Фридрих Вильгельм, ставший через восемь лет королем. Почетное место в экспозиции зала, где находится «Персей и Андромеда» немецкого теоретика классицизма А.Р. Менгса, отведено портрету кардинала Алессандро Альбани, признанному знатоку искусств, собравшему в своем дворце коллекцию античных произведений. По просьбе И.И.Шувалова кардинал помогал многим русским художникам, которых Академия отправляла в Рим на дальнейшее обучение.

«Избиение младенцев» венецианца Андреа Челести – единственная картина, оставшаяся от собрания Шувалова, переданного им Академии в 1758 году. Среди произведений, поступивших в первые годы существования академической коллекции были четыре картины, две из которых представлены в экспозиции.   В 1765 году из Ораниенбаума по Высочайшему повелению поступили «Вирсавия» Луки Джордано и небольшое полотно Антуана Ватто «Гуляние в парке» (авторство последнего не подтверждено). Уже в начале XIX столетия в старых каталогах упоминается картина «Минерва избивает гигантов» Луки Джордано — очень типичный образец творчества неаполитанского мастера, ученика А. Джордано и Х. Риберы. О картине известно, что она долгое время служила плафоном в зале русской скульптуры.

Подлинным украшением коллекции являются два масштабных полотна знаменитой Анжелики Кауфман «Узнанный Ахиллес» и «Спящий младенец Сервий Тулий». Кауфман, близко знавшая Винкельмана и следовавшая его принципам, дружившая с Гете, была придворным художником при неаполитанском королевском дворе и прожила интересную, насыщенную жизнь. Обе картины были написаны в Риме по заказу Екатерины II и характерны для зрелого периода творчества прославленного мастера. С именем  российской императрицы связано и появление в Санкт-Петербурге произведений из собрания лорда Р. Уолпола, находившегося в английском замке Хоутон Холл. Картины Пьетро Франческо Мола «Курций бросается в пропасть» и «Гораций Коклес, защищающий Сублицийский мост» написаны на сюжеты из «Истории Рима» Тита Ливия, как и полотно венецианского живописца Грегорио Ладзарини «Софонисба принимает яд». Ранее в академическом собрании находился другой образец творчества Ладзарини.

В 1863 году граф Н.А. Кушелев-Безбородко завещал Императорской Академии художеств  обширное собрание живописи и скульптуры. Помимо картин «старых мастеров», доставшихся ему от предков, в его состав входили произведения художников барбизонской школы, купленные Николаем Александровичем во Франции. Именно эта часть коллекции, о которой с восторгом писали И. Репин, В. Перов, М. Нестеров, К. Коровин, А. Бенуа была наиболее значима для русских живописцев, изучавших в Кушелевской галерее секреты пленэрной живописи. В обновленной экспозиции представлены немногие оставшиеся в музее полотна. Это картина Ф. Карраччи «Неверие Фомы» (копия с полотна Гверчино), «Поле сражения» Г. Ф. Ругендаса, натюрморт Д. Сегерса и прекрасный женский портрет неизвестного голландского художника XVII столетия,  а также «Распятие» неизвестного итальянского мастера XVII века. Большая и наиболее ценная часть этого собрания в 1918 году пополнила экспозицию и фонды Эрмитажа.

Одной из жемчужин собрания музея является картина голландского живописца XVII века Р. Я. ван Бломендаля «Лот с дочерьми». Это третья известная в мире подписная работа  художника из Харлема.

В трех следующих залах представлены лучшие работы русских художников XVIII – начала XX века – учебные работы А.А. Иванова и И.Е. Репина, А.И. Савинова и И.Г. Мясоедова; итоговые картины В.Д. Поленова и Н.И. Фешина; произведения зрелого периода творчества К.П. Брюллова, И.И. Шишкина, А.Е. Архипова и других выдающихся живописцев показывают эволюцию художественной школы. Среди них программы, за которые авторы были удостоены званий художника, академика и профессора.

Шедеврами коллекции являются «Воскрешение дочери Иаира» В.Д. Поленова (1871) и «Капустница» Н.И. Фешина (1909). Уникально и полотно «Постановка натуры в мастерской И.Е. Репина в Академии художеств», написанное учениками Ильи Ефимовича в период с 1899 по 1903 год. Картина писалась по эскизу Б. М. Кустодиева студентами Высшего художественного училища при Императорской Академии художеств. Среди изображенных сам Репин, Ф.А. Малявин, А.А. Мурашко, И.С. Куликов, И.Я. Билибин, А.П. Остроумова, определивших дальнейшее развитие русского искусства.

В апреле 1918 г. Императорская Академия художеств как государственное учреждение была упразднена. Вместо Высшего художественного училища вначале была открыта Свободная художественная школа, а уже в августе того же года — Петроградские государственные свободные художественно-учебные мастерские (ПГСХУМ). В них преподавали художники как «правого» (А. А. Рылов, А.И. Савинов, А.Т. Матвеев, Л. В. Шервуд), так и «левого» направления – А. А. Андреев, Н. И. Альтман, М. В. Матюшин, В.Е. Татлин. Последние были убежденными сторонниками поиска новых форм в искусстве. В 1921 г. мастерские переименовываются в Академию художеств, утверждается ее устав и учебные планы. В 1922 году происходит слияние Академии художеств и бывшего Училища технического рисования барона А. Штиглица. Объединенное учебное заведение стало назваться Петроградским ВХУТЕМАСом. Помимо ректора В. Л. Симонова, в состав Правления вошли К.С. Петров-Водкин, С.С. Серафимов, В.А. Денисов, А.Е. Карев.

На этом череда переименований и борьба идей не закончилась. Короткий период возврата к изучению художественного наследия прошлого, пришедшийся на 1925-1929 гг. и связанный с именем ректора Э.Э. Эссена, закончился победой Пролеткульта. Новый руководитель Ф.А. Маслов стал ректором Ленинградского высшего художественно-технического института – именно так звучало новое название Академии. В соответствии с данными ему директивами, Ф.А. Маслов начал перестраивать институт в сторону производственно-технического образования.

В 1930 г. произошла реорганизация московского и ленинградского ВХУТЕИНов. Живописный и скульптурный факультеты из Москвы переведены в Ленинград, а полиграфический факультет — из Ленинграда в Москву. Маслов становится директором нового объединенного Института пролетарского изобразительного искусства. Одна из главных его целей — привлечение пролетарских кадров. При институте были организованы дневной и вечерний рабочие факультеты (рабфаки) с отделениями живописи и скульптуры. Закончившая его рабочая молодежь зачислялась в институт без вступительных экзаменов.

В июле 1931 г. утверждена новая структура института, факультеты которого перестроили по отраслевому признаку. Вводится специализация с различными уклонами: массово-бытовая живопись и скульптура, политехнически-самодеятельная (уклоны: художественно-педагогический и клубно-инструкторский), массово-зрелищная декоративная (уклоны театра, кино, оформления массовых зрелищ) и т.д. Известные художники и историки искусства, несогласные с происходившими изменениями и узнав о фактах уничтожения экспонатов музея, начали выражать беспокойство, выступая в прессе.

Летом 1932 г. Маслова освободили от должности. В том же году институт вновь переименовывается – в ЛИНЖАС (Ленинградский институт живописи, архитектуры и скульптуры), а ректором назначается скульптор А.Т. Матвеев. 11 октября 1932 г. появляется постановление «О создании Академии художеств». С 1934 г. Всероссийскую Академию художеств, находившуюся в Ленинграде, возглавил И.И. Бродский.

В восьмом зале постоянной экспозиции впервые столь полно представлены учебные и дипломные работы, выполненные в 1920-1930-х гг. Большую часть составляют полотна неизвестных художников на производственную тему. Лучше других представлена мастерская К. С. Петрова — Водкина, у которого учились Е.К. Эвенбах, Н.П. Секирин, Е. С. Аладжалова, Е.В. Благовещенская. Многие студенты восхищались установками А.Е. Карева. Интересно сопоставить дипломные картины 1926 года на тему «Прачка», написанные С. Г. Василевской- Печеневой и А.П. Почтенным, учениками Карева.

Впервые после реставрации показана работа Е.С. Гаскевич «Женщина с ребенком» 1925 г., ставшая для автора выпускной. Екатерина Степановна, ученица   А.Р. Эберлинга, впоследствии была членом известного объединения «Круг художников» (1926-1932).

Период исканий и экспериментов завершился в начале 1930-х гг. Постановление ЦК ВКП (б) «О перестройке литературно-художественных организаций» (1932), и провозглашение «социалистического реализма» единственным стилем, на многие десятилетия определило пути развития советского искусства.

Но и следующий период развития отечественной художественной школы не был лишен творческих споров. Об этом свидетельствуют работы учеников А.И. Савинова и А.А. Осмеркина («На ферме» 1931-1935 гг. и «За пологом. Обнаженная» Г.В. Павловского, «Дойка овец на кочевье» 1937 г. Е. А. Асламазян), увлеченных колористическими исканиями. Дипломные картины, написанные в мастерской И.И. Бродского («Герой Советского Союза М.В. Юдин в гостях у комсомольцев-танкистов, выпускающих стенгазету» (1938) А.И. Лактионова и «Профессор И.И. Бродский в своей мастерской с учениками» А.П. Зарубина), с характерным для них доминированием рисунка, позволяют увидеть другую линию развития художественной школы. Традиции реалистической живописи передвижников продолжали ученики мастерской В.Н. Яковлева (Б.В. Щербаков «Чеканщик», 1935 г.).

Картина Л.Г. Кривицкого «Первый рабфак», написанная в более поздний период – в 1959, хорошо передает атмосферу рубежа 1920-1930-х годов, когда малограмотная пролетарская молодежь потянулась к знаниям.

«Аянт» М.Г. Манизера — самая ранняя по времени исполнения скульптура, вылепленная в 1918 г. Период 1920-х представлен «Жницей» — дипломной работой В.В. Белошапко (1926 г.) и авторской моделью головы для памятника комиссару по делам печати, пропаганды и агитации В.В.Володарскому работы Л.В.Блезе-Манизер. Монумент, выполненный М.Г. Манизером и Л. В. Блезе-Манизер, был открыт в 1925 г. В разделе скульптуры экспонируются работы учеников М. Г. Манизера и А.Т.Матвеева 1920-1930-х гг. Большой интерес представляет портретный бюст видного мастера конструктивизма архитектора А.С. Никольского, сделанный в 1933 г. М. Мюризье.